Родился в семье школьных учителей Абрахама и Шарлотты Аронофски. Его отец преподавал естественные науки и был деканом средней школы Бушвика.
Родители Даррена имеют польско-еврейское происхождение. Был воспитан в еврейских традициях.
Окончил школу Эдварда Мэроу и в течение 6 месяцев путешествовал по Ближнему Востоку, Европе и Гватемале, а в 1987 году поступил в Гарвардский университет, где изучал антропологию, кино и анимацию. В 1991 он окончил Гарвард, получив степень бакалавра искусств с отличием.